Il più antico e il più nobile / Attualmente in restauro
Primo in ordine cronologico dei tre maggiori teatri urbani, nacque per iniziativa dell’aristocrazia perugina. Edificato tra il 1717 e il 1723 in struttura lignea, venne poi ricostruito su disegno di P. Carattoli nella seconda metà del XVIII secolo.
Per la sua edificazione si costituì una società privata composta da sessanta nobili cittadini. Fu scelto come sito più idoneo la piazza de’ Corsi (attuale piazza della Repubblica). La struttura terminata nel 1723, era completamente costruita in legno, di forma rettangolare con 67 palchetti divisi in quattro ordini.
Nel 1765, a causa di alcuni difetti di visuale, si decise per la demolizione e si approvò il disegno proposto dall'architetto P. Carattoli. La nuova struttura in muratura era a forma di ferro di cavallo, sul modello del Teatro Argentina di Roma.
Nel 1816 fu costruito un piccolo porticato che girava intorno alla platea, trasformato successivamente in 1° ordine con la suddivisione in palchetti. Nel 1820 gli Accademici decisero di ampliare il teatro acquistando una parte del palazzo Graziani per creare una più ampia scala di accesso alla platea.
Nel 1831 venne inaugurata una platea mobile rialzata che, posta all'altezza del palcoscenico, la trasformava in una grande sala da ballo. Nello stesso anno fu acquistata un’altra abitazione, confinante con il palco, allo scopo di creare un arsenale per le scene.
Le decorazioni pittoriche dei parapetti dei palchi furono dipinte dal perugino S. Mariotti che vi rappresentò i celebri autori teatrali delle varie epoche. Il bolognese R. Compagnoni realizzò alcune scene e F. Appiani, nel 1772, dipinse il sipario "Turrena in atto di ammirare il trionfo della dea Giunone", divinità alla quale nell'antichità veniva consacrato come animale simbolo il pavone.
Nel 1830 seguì un altro intervento decorativo di A. Angelini e V. Baldini. Del periodo 1853-58 sono le decorazioni che si vedono ancora oggi, con tipici ornati a grottesche di gusto neorinascimentale, realizzati dal perugino N. Benvenuti ad imitazione della Pergola di Firenze.
Il teatro ha ospitato numerose manifestazioni storiche, quali la celebrazione del 7 ottobre 1860 per l'annessione di Perugia al Regno d'Italia.